Год 2148. Через пару лет после окончания передачи "Fafner in the Azure" жизнь на острове Татсуми и среди местных жителей постепенно возвращалась к норме. Однако жизнь главного персонажа, Казуки, обернулась испытаниями: страдая от частичной слепоты и паралича после битв с Фестумами, он держится за завет умершего соратника Соуси о возвращении домой и исправлении ошибок. В душе Казуки зарождается надежда, когда однажды ночью в порте Татсуми прибывает автономная подлодка, несущая живое существо. Из лодки появляется таинственный персонаж по имени Мисао Курусу, возможно, не принадлежащий к человеческому роду, утверждающий, что он посланником является от Соуси.

Прибыв на остров, миссия МисAO провоцирует возобновление военных стычек между человеческими силами и Фестумами, ставя пилотов боевых машин Фафнер перед самым критическим испытанием их существования. На сей раз ответственность за судьбы обеих народов возложена на них. В условиях острого кризиса команде Казуки необходимо мобилизовать внутренние резервы, чтобы отразить надвигающуюся опасность и сохранить свою территорию, преодолевая многочисленные препятствия и утраты.